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Il fisiologico atto che ci permette di portare la saliva, i liquidi, i solidi, le sostanze miste, dalla cavità orale allo stomaco prende il nome di “deglutizione” mentre la sua alterazione assume il nome di “disfagia”. La deglutizione è un atto sensorimotorio, neuromuscolare, altamente integrato e finemente regolato da centri nervosi corticali (sopranucleari) e del tronco cerebrale (centri sottonucleari); inoltre interagisce direttamente con il centro del respiro.
La disfagia di per sé rappresenta il sintomo di una patologia localizzata o sistemica dove gli effettori della deglutizione possono essere coinvolti in vario modo.
Essa viene comunemente distinta in base alla funzione compromessa e quindi classificata in disfagia orofaringea (disfagia alta, p.e. secondaria a problematiche nervose centrali o periferiche, croniche o acute, miopatia, malattie metaboliche, iatrogene, infettive, post-chirurgiche, etc…) e disfagia esofagea (disfagia bassa, p.e. secondaria a cause meccaniche intrinseche od estrinseche, cause neuromuscolari, iatrogene, post-chirurgiche, etc…). I dati epidemiologici stimano che una disfagia interessa il 13-14% dei degenti in reparti per acuti, il 30-35% degli ospiti in centri di riabilitazione e il 40-50% in strutture di lungodegenza (1-3).
Secondo i dati dell’Agency of Health Care Policy and Research il 75% degli utenti ospedalizzati per stroke acuto lamentano disfagia che nel 91% dei casi può persistere a tre mesi dall’episodio acuto. Il 43-54% di questa popolazione presenta inalazione che si complica nel 40% dei casi con broncopolmoniti. Il 4-15% di questi soggetti muore a medio e lungo termine per complicanze respiratorie (4).
In questa breve relazione presenteremo le principali nuove metodiche strumentali che possono affiancare l’operatore sanitario nel trattamento riabilitativo della disfagia e, poiché le maggiori evidenze scientifiche si fondano sul trattamento delle disfagie postictali, parleremo brevemente anche della neuroplasticità deglutitoria.
La disfagia orofaringea (OD) è una delle principali sequele dell’ictus cerebri. Una revisione sistematica della Letteratura ha evidenziato che la sua incidenza registrata utilizzando test di screening al letto si attestava a circa il 40%, si portava al 55% se valutata con test clinici ed aumentava addirittura fino al 70% se studiata con esami strumentali (1,2). Nonostante il suo enorme impatto sulla capacità funzionale, sulla qualità della vita e sulla sopravvivenza, l’OD è ancora sottovalutata e sottostimata come causa di gravi disturbi nutrizionali e respiratori. Oggi sappiano che essa può verificarsi come conseguenza di una lesione negli emisferi cerebrali, nella fossa posteriore, nel tronco cerebrale o come conseguenza di una malattia cerebrale più diffusa (5-7) oppure può essere isolata o associata ad altri deficit neurologici (8). Si manifesta con varie problematiche come la diminuzione della motilità faringea o l’alterazione della chiusura del vestibolo laringeo, oppure la presenza di ristagni nelle vallecole glosso-epiglottiche o nei seni piriformi, la paralisi/ipomobilità delle corde vocali o alterazioni della dinamica dello sfintere esofageo superiore (UES) (9,10). Da una prospettiva neuroanatomica, l’ictus emisferico unilaterale conduce a OD nel 40% dei casi, l’ictus emisferico bilaterale nel 56%, l’ictus del tronco cerebrale nel 67% e l’ictus con lesioni combinate nell’85% dei casi (11). La storia naturale dell’OD nei pazienti con ictus non è ancora completamente compresa: anche se alcuni hanno un miglioramento nelle prime settimane, persiste poi nel 50% dei pazienti (8). Un recente studio ha rilevato che l’incidenza della disfagia poststroke era del 45,1% all’ammissione in reparto mentre la prevalenza a 3 mesi di follow-up era ancora del 42,1% (13).
L’OD può produrre due tipi di effetti nei pazienti con ictus: a) alterazioni nell’efficacia della deglutizione che causano malnutrizione o disidratazione e b) compromissione della sicurezza della deglutizione (14). L’evento avverso più temibile è rappresentato dalle polmoniti ab ingestis (AP). Esiste un aumento del rischio di AP nei pazienti con disfagia ed il rischio è ancora maggiore nei pazienti con aspirazione. I dati recenti mostrano che a 3 mesi all’evento ictale oltre il 40% dei pazienti ha avuto un’evoluzione sfavorevole (16): l’aspirazione tracheobronchiale porta alla polmonite nel 50% dei casi con una mortalità associata fino al 50 % (15). In una Stroke Unit, nel 20% dei pazienti con ictus la AP precoce è una delle principali cause di mortalità durante il primo anno dopo l’evento (17). Uno studio recente su 400 pazienti con ictus ha dimostrato che l’OD è un fattore di rischio indipendente per l’ospedalizzazione prolungata, le complicanze e la mortalità durante il ricovero (18-21). In diversi studi è stato dimostrato che l’introduzione di specifici programmi di gestione precoce dell’OD nei pazienti con ictus ha ridotto il tasso di AP portando anche ad una migliore sopravvivenza (22, 23). Tuttavia, l’attuale standard di assistenza per la maggior parte dei cittadini europei con ictus e OD è molto scarsa, in quanto nell’80% dei casi al disfagia non è neppure diagnosticata e non ricevere alcun trattamento specifico (24).
La deglutizione è un processo complesso e ben coordinato che richiede un’interazione adeguata tra diverse aree del sistema nervoso centrale, i nervi cranici sensoriali e motori e i recettori della pressione, della temperatura, degli stimoli chimici e dell’acqua. Essa richiede anche l’integrità anatomica dell’orofaringe e della laringe e della conservata funzione neuromuscolare di 30 paia di muscoli striati cervicali (compreso l’UES) e la stretta coordinazione con il sistema respiratorio (25). La nostra conoscenza della fisiopatologia della disfagia poststroke è notevolmente migliorata con la comprensione delle fasi biomeccaniche della deglutizione, dei meccanismi di controllo del Sistema Nervoso Centrale e delle interazioni dei recettori sensori coi nervi motori periferici.
Diverse sono le modalità e le metodiche che si possono utilizzare per controllare e prevenire le complicanze di una OD. Andiamo quindi ad elencare le principali.
Le strategie di compenso. Il trattamento per l’OD si è concentrato per lungo tempo sulla compensazione della disfunzione deglutitoria promuovendo diverse posizioni e manovre durante la deglutizione e implementando la modificazione della consistenza dei boli (26). Le modificazioni reologiche degli alimenti sono riuscite a ridurre le aspirazioni e le penetrazioni e prevenire notevolmente le AP. Oggi sappiamo che aumentando la viscosità del bolo migliora la sicurezza della deglutizione nei pazienti affetti da OD cronica mediante un meccanismo di compensazione (14, 27). Le posizioni di compenso e le manovre facilitatorie sono state l’altro punto nodale del trattamento riabilitativo; tuttavia, benché rappresentino indubbiamente un approccio ragionato al problema, alcuni Autori hanno notato che possono fallire fino nel 48% dei casi (28).
Le strategie di stimolazione sensoriale. La risposta sensoriale è cruciale per l’inizio e la modulazione della deglutizione. Migliorare gli stimoli sensoriali con stimolazioni elettriche o farmacologiche sul orofaringe può aumentare l’input sensoriale al centro della deglutizione nel tronco cerebrale, innescando così la deglutizione come risposta agli stimoli e facilitando la protezione delle vie aeree respiratorie (29). Esistono sempre più evidenze che lo stimolo sensoriale promuove la plasticità del cervello, facilitando il recupero di una OD poststroke. Queste strategie sono classificabili in periferiche e centrali in relazione alle zone dove vengono applicate. Le stimolazioni periferiche comprendono la stimolazione elettrica intrafaringea (PES), la stimolazione elettrica di superficie (NMES) e gli stimoli farmacologici mentre quelle centrali includono la stimolazione magnetica transcranica ripetitiva (rTMS) e la stimolazione transcranica a corrente continua (tDCS). A parte esiste una terza categoria che include metodiche di feedback periferico: i sistemi di feedback pressorio e di elettromiografia di superficie.
La stimolazione elettrica intrafaringea (PES). Gli studi hanno scoperto che la PES è in grado di migliorare la deglutizione in paziente affetti da OD postictale (30). L’applicazione di stimoli elettrici sulla faringe utilizzando elettrodi intrafaringei ha mostrato una significativa riduzione del tempo di transito faringeo, del tempo di risposta della deglutizione ed una riduzione della prevalenza delle aspirazioni. Questi effetti sono stati associati con un aumento dell’eccitabilità corticobulbare faringea e della rappresentazione topografica nell’emisfero non danneggiato. Uno studio clinico ha mostrato che la terapia di 3 giorni (10 min/giorno, 5 Hz) ha migliorato la protezione delle vie aeree rispetto ai controlli, ha ridotto le aspirazioni, ha migliorato lo stato di alimentazione e ha portato ad una riduzione dei tempi di degenza (31). Una recente meta-analisi di studi controllati randomizzati ha dimostrato che la PES è associato a minori aspirazioni in VFS, minore grado di disfagia clinica e una durata di degenza ospedaliera più breve (32).
La stimolazione elettrica di superficie o stimolazione elettromagnetica neuromuscolare (NMES). La stimolazione elettrica transcutanea viene utilizzata per attivare i muscoli coinvolti nella funzione deglutitoria attraverso la stimolazione di terminazioni nervose motorie e fibre muscolari. Essa è stata usata anche come strategia sensoriale, evitando cioè la contrazione muscolare durante il trattamento. La strategia sensoriale ha mostrato un miglioramento significativo di diversi parametri come il tempo di risposta deglutitoria e la riduzione delle aspirazioni in pazienti con OD poststroke (33, 34) e si configura in numerosi studi come una terapia sicura ed efficace (34). Recentemente, la stimolazione elettrica transcutanea sottomentoniera è risultata efficace nell’aumentare la plasticità corticale per i muscoli miloioideo e si è confermata come strategia di trattamento non invasivo nelle OD poststroke (35).
Gli stimoli farmacologici. La stimolazione farmacologica/chimica della deglutizione comporta l’impiego di sostanze o farmaci che ne modulano la risposta modificando le proprietà sensoriali del bolo o stimolando i percorsi neurali del deglutizione (29). Anche se ci sono dati limitati si hanno risultati promettenti (36). L’uso di ingredienti pungenti, come la capsaicina (TRPV1 agonista) o la piperina (doppio agonista TRPV1 / TRPA1) o l’ormentolo (doppio agonista TRPA1/TRPM8) in studi a breve e medio termine ha migliorato l’OD riducendo la latenza della risposta deglutitoria e la prevalenza delle penetrazioni nel vestibolo laringeo accorciandone il tempo di chiusura e migliorando la velocità e l’entità del movimento dell’osso ioide. I boli di capsaicina hanno anche migliorato l’efficacia della deglutizione riducendo la prevalenza del residuo orofaringeo aumentando la forza di propulsione della lingua. L’uso a medio termine di queste strategie sembra migliorare anche la plasticità cerebrale (37-41).
La stimolazione magnetica transcranica ripetitiva (rTMS). La TMS è governata dai principi dell’elettromagnetismo. I treni di impulsi magnetici singoli, noti come stimolazione magnetica transcranica ripetuta (rTMS), possono indurre variazioni nell’eccitabilità corticale sul sito di stimolazione e anche su siti lontani che possono durare per minuti o addirittura per ore (42, 43). È generalmente accettato che la rTMS ad alta frequenza (> 1 Hz) aumenti l’eccitabilità corticale, mentre la rTMS a bassa frequenza (< 1 Hz) la riduca. Essa può inibire o facilitare l’eccitabilità della rappresentazione faringea motoria (M1) in soggetti con deglutizione non compromessa e viceversa alterare la funzione deglutitoria (43-48). La rTMS viene quindi utilizzata per promuovere il recupero della deglutizione dopo ictus emisferico unilaterale mediante due strategie principali: 1) inibizione/eccitazione delle aree corticali ipsilesionali vicine o, come proposto da Park (45), 2) aumentando l’eccitabilità della corteccia motoria cerebrale sana controlesionale. Esiste anche una terza possibilità rappresentata da una combinazione di strategie eccitatorie su entrambi gli emisferi (stimolazione biemisferica). È interessante notare che le strategie rTMS attuali per la disfagia si sono concentrate principalmente sul centri motori corticali che comandano i muscoli della deglutizione (43-49). Invece è stato meno valutato il ruolo delle aree corticali sensoriali sulla deglutizione: esistono prove di neuroimaging che sostengono per una forte attivazione dei centri corticali sensorimotori primari e di altre aree corticali durante la deglutizione, indicando che la deglutizione comporta l’attivazione di una rete cerebrale estesa che richiede processi di integrazione sensoriale molto complessi (50). E’ possibile che la rTMS ad alta frequenza applicata su altre aree corticali, come la corteccia sensoriale primaria, possa essere una strategia promettente per indurre il recupero della deglutizione.
La stimolazione transcranica a corrente continua (tDCS). Un’altra promettente tecnica di stimolazione cerebrale non invasiva è la stimolazione a corrente continua transcranica (tDCS), che utilizza correnti a bassa intensità (1-2 mA) applicate ad ampie aree corticali per modificare il potenziale di membrana a riposo dei neuroni corticali. Più facile da applicare e meno costoso di una rTMS, la tDCS viene generalmente erogata con una coppia di elettrodi (anodo e un catodo) (51). A seconda delle caratteristiche di stimolo elettrico, la tDCS può facilitare o ridurre l’eccitabilità corticale: la stimolazione anodale aumenta l’eccitabilità della corteccia motoria, mentre la stimolazione catodica lo riduce (52, 53). Oltre a questi effetti, ne sono stati osservati altri sia a breve che lungo termine. La variazione della soglia di riposo della membrana nervosa e il pattern di stimolazione neuronale generati da tDCS sono probabilmente dovuti all’allentamento e/o alla riduzione della regolazione dei recettori delle membrane (54, 55, 56). In questa metodica l’anodo veniva utilizzato come elettrodo attivo e posto sopra la corteccia primaria della deglutizione e il catodo viene utilizzato come elettrodo di riferimento e collocato sull’area sopraorbitale controlaterale (57, 58). Nei volontari sani, la tDCS anodale esalta l’eccitabilità corticale della rappresentazione faringea e accelera la deglutizione, suggerendo che questi centri corticali sono suscettibili alla modulazione con tDCS (57-59). In sintesi, la tDCS è stata utilizzata con differenti paradigmi per stimolare il cervello: 1) la tDCS anodale sull’emisfero non colpito da ictus ha dimostrato di produrre un miglioramento nel recupero precoce della disfagia già dopo il trattamento, 2) la tDCS anodale sull’emisfero lesionato non ha prodotto un miglioramento significativo della deglutizione dopo l’intervento ma ha migliorato la deglutizione 3 mesi dopo l’intervento.
Due recenti studi riassumono le attuali prove di strategie centrali sulla plasticità cerebrale nei pazienti affetti da disfagica poststroke . La meta-analisi di Yang comprendeva sei studi che presentavano una significativa eterogeneità rispetto alle valutazioni della disfagia, alla popolazione in studio, all’etiologia e alle caratteristiche del trattamento, al sito del cervello dell’applicazione terapeutica e al tempo di intervento dopo l’inizio del danno (60). Mentre non è stato trovato alcun miglioramento significativo della disfagia con l’applicazione di tDCS, le analisi dei sottogruppi hanno mostrato un significativo vantaggio sulla disfagia quando si usava rTMS ad alta frequenza sull’emisfero contralesionale. Allo stesso modo, la revisione sistematica di Pisegna, includendo i pazienti affetti da DO postictale che hanno ricevuto tDCS o rTMS, ha mostrato che la disfagia migliorava in misura maggiore quando la stimolazione cerebrale non invasiva (NIBS) era stata applicata sull’emisfero contralesionale (61). Sebbene gli esatti meccanismi della plasticità neuronali coinvolti in questi risultati non siano ancora ben compresi, i risultati suggeriscono che il NIBS applicato al lato contralaterale all’ictus unilaterale induce e/o facilita la riorganizzazione corticale, svolgendo un ruolo fondamentale nel recupero funzionale della disfagia.
Questa metodica permette di misura oggettivamente la forza e la resistenza prodotte dalla lingua e dalle labbra (62). Per il sanitario ciò permette di oggettivare i deficit che giustificano il trattamento e porre una diagnostica differenziale tra debolezza e problemi di controllo motorio muscolare (63). Questo strumenti si basano sul fatto che la lingua è un sistema muscolare che interagisce con fibre legamentose per permettere i movimenti nei 3 piani dello spazio e la produzione di forza. Quando le fibre muscolari si tendono ed esercitano una forza sulle fibre legamentose il risultato finale è che la produzione di una forza che prende il nome di tensione. Gli strumenti che offrono questa tecnica sono provvisti di un palloncino riempito ad aria che viene inserito all’interno della cavità orale in diverse posizioni a seconda della misurazione o del lavoro riabilitativo richiesto. I pazienti devono comprimere il palloncino tra la lingua ed il palato con la maggiore forza possibile per 3 secondi (64). Visualizzato il valore massimo raggiunto dal paziente si iniziano i treni di lavoro in base alle necessità richieste. Conoscere la forza della lingua di un paziente è clinicamente utile per diversi motivi: a) decidere se la debolezza della lingua è causata da problemi di deglutizione della fase orale; b) documentare che la lingua di un paziente è debole, e quindi che gli esercizi di rafforzamento sono giustificati; c) valutare i risultati della terapia sul rafforzamento della lingua nel tempo; d) adattare gli esercizi sulla lingua del paziente. Esistono inoltre tabelle di riferimento della forza prodotta dalla lingua e dalle labbra in relazione al sesso ed all’età del paziente garantendo quindi un oggettivazione standard dei deficit e dei progressi (65). Esiste già una revisione sistematica della Letteratura che ha preso in considerazione 38 studi per la forza della lingua e 15 per la resistenza della stessa. Di questi lavori metà erano condotti su persone sane, principalmente adulte. La maggior parte degli altri partecipanti presentava disturbi con disfagia da malattia di Parkinson o neoplasia ORL (66). I risultati danno prove sufficienti per supportare l’uso della metodica per misurare la forza e la resistenza della lingua e l’uso come strumento di intervento riabilitativo.
L’elettromiografia è lo studio della funzione muscolare attraverso l’indagine del segnale elettrico condotto dal muscolo. Questo è possibile perché il tessuto muscolare conduce segnali elettrici che possono essere rilevati ed elaborati in modo da essere visualizzati su uno schermo (67,68). Negli ultimi anni questa tecnica è diventata molto importante per acquisire informazioni sulla tempistica dei pattern di contrazione muscolare durante la deglutizione (69-71), sull’ampiezza dell’attività elettrica dei muscoli (72) ed è già stata proposta come metodica di screening nelle disfagie neurogene (73). Essa infatti si configura come un obiettivo strumento per la valutazione e la diagnosi dell’attività elettrica muscolare, come una tecnica per monitorare/misurare l’attività muscolare in modo non invasivo anche se rispetto alla tradizionale EMG ad ago è meno specifica per un singolo muscolo. I limiti oggettivi sono rappresentati dal fatto che non è una tecnica esattamente riproducibile quindi i dati possono essere confrontati nello stesso paziente (67). Comunque negli studi essa si è dimostrata utile per confermare l’esame obiettivo, per verificare che un particolare esercizio attivi il muscolo bersaglio, per rilevare compensazione durante la deglutizione o gli esercizi, per rilevare se il muscolo si esaurisce dopo il movimento, per fornire informazioni oggettive per la cartella clinica. Gli Autori sono tuttavia d’accordo sul fatto che fornendo un feedback visivo e uditivo durante gli esercizi aiuta notevolmente nell’apprendimento degli stessi, aiuta il paziente a capire le azioni muscolari da compiere e comprendere una strategia di compenso (70,71). I pazienti con capacità motorie e sensoriali ridotte hanno bisogno di un feedback del loro movimento che sia obiettivo per essere in grado di migliorare gli schemi motori alterati. Ormai è noto che i principali utilizzi della sEMG come mezzo di biofeedback sono: la Valutazione (oggettivare il reclutamento muscolare); il Down-training (ridurre l’iperattività muscolare); l’ Up-training (facilitare la contrazione muscolare); il Coordinamento (Imparare l’equilibrio agonista/antagonista).
Per neuroplasticità ci riferiamo alla capacità del sistema nervoso centrale di alterarsi morfologicamente o funzionalmente come risultato dell’esperienza (74, 75). Essa rappresenta una proprietà fondamentale attraverso la quale il sistema nervoso centrale è in continuo rimodellamento in risposta all’esperienza (76) e meccanismi simili possono essere alla base della neuroplasticità cerebrale sia in via di sviluppo che nell’adulto (77). Uno degli aspetti più interessanti della recente ricerca sulla neuroplasticità è la comprensione emergente che il cambiamento neuroplastico può essere associato all’alterazione comportamentale (74). Cioè, le esperienze che guidano la neuroplasticità possono anche dare origine a cambiamenti comportamentali attraverso i loro effetti sulla morfologia e/o sulla funzione del cervello. Esperienze che sembrano poter potenzialmente influenzare il cambiamento comportamentale neuroplastico comprendono il danno periferico o centrale (78, 79), nonché un’ampia gamma di interventi esterni, tra cui la stimolazione sensoriale o la deafferentazione (80, 81, 82), abilità motorie acquisizione (83), elettrica (84) o stimolazione magnetica (85). I cambiamenti neuroplastici e comportamentali correlati che si verificano in risposta all’esperienza possono essere modificazioni adattative a beneficio dell’organismo o cambiamenti disadattivi che danno luogo a funzioni alterate (86). Questi interventi possono essere concettualizzati come “non comportamentali” o “comportamentali” Gli interventi non comportamentali si riferiscono a quelli in cui il soggetto è un destinatario passivo, senza che sia richiesta una partecipazione immediata esplicita in risposta all’applicazione dell’intervento. I 3 principali tipi di interventi non comportamentali attivi sulla deglutizione sono stati classificati: a) stimolazione elettrica periferica, b) stimolazione periferica sensoriale e c) stimolazione magnetica transcranica (TMS). Questi interventi possono essere coadiuvati con interventi comportamentali che richiedono una risposta motoria attiva da parte del paziente. Questi includono esercizi di allenamento motorio e potenziamento muscolare (87).
Vi è una crescente evidenza che le esperienze neuromodulatorie non comportamentali e comportamentali possono essere combinate in modo da massimizzare i cambiamenti positivi funzionali e neuroplastici associati a ciascuna di esse (84, 85). Diversi studi (86, 87) suggeriscono che un’esperienza neuromodulatoria può dare origine a un periodo critico indotto sperimentalmente durante il quale gli effetti di una seconda esperienza neuromodulatoria sono implementati. Pertanto, gli interventi non comportamentali che hanno dimostrato di guidare la neuroplasticità all’interno del sistema della deglutizione potrebbero essere combinati con approcci comportamentali come l’allenamento attivo per potenziare gli effetti neuromodulatori e comportamentali di questi
1) ASHA Special Populations. Dysphagia. Edition Rockville MD 2002.
2) Cook IJ, Kahrilas PJ. AGA Technical review on management of oropharyngeal dysphagia. Gastroenterology 1999;116:455-78.
3) Logemann JA, Pauloski BR, Colangelo L, Lazarus K, Fujiu M, Kahrilas PJ. Effects of sour bolus on oropharyngeal swallowing measures in patients with neurogenic dyaphagia. JSHR 1995;38:556-63.
4) Agency for Health Care Policy and Research. Diagnosis and treatment of swallowing disorders (dysphagia). Evidence Report Technology Assessement n. 8, 1999.
5) Martino, R., N. Foley, S. Bhogal, et al. 2005. Dysphagia after stroke—incidence, diagnosis, and pulmonary complications. Stroke 36: 2756–2763.
6) World Health Organization. 2010. International Classification of Diseases (ICD). Geneva:WorldHealthOrganization.
3. Alberts,M.J., J.Horner, L. Gray, et al. 1992. Aspiration after stroke: lesion analysis by brain MRI. Dysphagia 7: 170–173.
7) Daniels, S.K. & A.L. Foundas. 1999. Lesion localization in acute stroke patients with risk of aspiration. J. Neuroimaging 9: 91–98.
8) Mann, G., G.J. Hankey & D. Cameron. 1999. Swallowing function after stroke—prognosis and prognostic factors at 6 months. Stroke 30: 744–748.
9) Miller, A.J. 1972. Characteristics of swallowing reflex induced by peripheral-nerve and brain-stem stimulation. Exp. Neurol. 34: 210–222.
10) Aydogdu, I., C. Ertekin, S. Tarlaci, et al. 2001. Dysphagia in lateral medullary infarction (Wallenberg’s syndrome)—an acute disconnection syndromein premotor neurons related to swallowing activity? Stroke 32: 2081–2087.
11) Martino, R., N. Terrault, F. Ezerzer, et al. 2001. Dysphagia in a patient with lateral medullary syndrome: insight into the central control of swallowing. Gastroenterology 121:420–426.
12) Horner, J., F.G. Buoyer,M.J. Alberts, et al. 1991. Dysphagia following brain-stem stroke—clinical correlates and outcome. Arch. Neurol. 48: 1170–1173.
13) Vilardell, N., L. Rofes, O. Ortega, et al. 2016. Development of poststroke swallowing function and factors associated with its recovery at three months [abstract]. Eur. Stroke J. 1(Suppl. 1): 3–612.
14) Clav´e, P., M. De Kraa, V. Arreola, et al. 2006. The effect of bolus viscosity on swallowing function in neurogenic dysphagia. Aliment. Pharmacol. Ther. 24: 1385–1394.
15) Cook, I.J. & P.J. Kahrilas. 1999. AGA technical review on management of oropharyngeal dysphagia. Gastroenterology 116: 455–478.
16) Heuschmann, P.U., S.Wiedmann, I.Wellwood, et al. 2001. Three-month stroke outcome: the European Registers of Stroke (EROS) investigators. Neurology 76: 159–165.
17) Hilker, R., C. Poetter, N. Findeisen, et al. 2003. Nosocomial pneumonia after acute stroke—implications for neurological intensive care medicine. Stroke 34: 975–981.
18) Muriana, D., E. Palomeras, L. Rofes, et al. 2016. Incidence, risk factors and complications of oropharyngeal dysphagia one year after stroke [abstract]. Eur. Stroke J. 1(Suppl. 1): 186.
19) Ickenstein,G.W., J. Stein,D.Ambrosi, et al. 2005. Predictors of survival after severe dysphagic stroke. J. Neurol. 252:1510–1516.
20) Addington, W.R., R.E. Stephens & K.A. Gilliland. 1999. Assessing the laryngeal cough reflex and the risk of developing pneumonia after stroke—an interhospital comparison. Stroke 30: 1203–1207.
21) D´avalos, A.,W. Ricart, F. Gonzalez-Huix, et al. 1996. Effect of malnutrition after acute stroke on clinical outcome. Stroke 27: 1028–1032.
22) Norman, K., C. Pichard, H. Lochs, et al. 2008. Prognostic impact of disease-related malnutrition. Clin. Nutr. 27: 5–15.
23) Ickenstein, G.W., A. Riecker, C. Hohlig, et al. 2010. Pneumonia and in-hospital mortality in the context of neurogenic oropharyngeal dysphagia (NOD) in stroke and a new NOD step-wise concept. J. Neurol. 257: 1492–1499.
24) Ickenstein,G.W., P. Clave, R. Dziewas, et al. 2011.Diagnosis and Treatment of Neurogenic Dysphagia. 1st ed. Bremen: Uni-Med Verlag AG.
25) Clav´e, P. & R. Shaker. 2015. Dysphagia: current reality and scope of the problem. Nat. Rev. Gastroenterol. Hepatol. 12:259–270.
26) Speyer, R., L. Baijens, M. Heijnen, et al. 2010. Effects of therapy in oropharyngeal dysphagia by speech and language therapists: a systematic review. Dysphagia 25: 40–65.
27) Vilardell, N., L. Rofes, V. Arreola, et al. 2016. A comparative study between modified starch and xanthan gum thickeners in post-stroke oropharyngeal dysphagia. Dysphagia 31:169–179
28) Terre, R. & F. Mearin. 2012. Effectiveness of chin-down posture to prevent tracheal aspiration in dysphagia secondary to acquired brain injury. A videofluoroscopy study. Neurogastroenterol. Motil. 24: 414–419.
29) Rofes, L., P. Cola & P. Clav´e. 2014. The effects of sensory stimulation on neurogenic oropharyngeal dysphagia. J. Gastroenterol. Hepatol. Res. 3: 1066–1072.
30) Jayasekeran, V., S. Singh, P. Tyrrell, et al. 2010. Adjunctive functional pharyngeal electrical stimulation reverses swallowing disability after brain lesions. Gastroenterology 138:1737–1746.
31) Bath, P., P. Scutt & J. Love. 2016. Pharyngeal electrical stimulation for treatment of dysphagia in subacute stroke: a randomized controlled trial. Stroke 47: 1562–1570.
32) Scutt, P., H.S. Lee, S. Hamdy, et al. 2015. Pharyngeal electrical stimulation for treatment of poststroke dysphagia: individual patient data meta-analysis of randomised controlled trials. Stroke Res. Treat. 2015: 429053.
33) Gallas, S., J.P. Marie, A.M. Leroi, et al. 2010. Sensory transcutaneous electrical stimulation improves post-stroke dysphagic patients. Dysphagia 25: 291–297.
34) Rofes, L., V. Arreola, I. Lopez, et al. 2013. Effect of surface sensory and motor electrical stimulation on chronic poststroke oropharyngeal dysfunction. Neurogastroenterol. Motil. 25: 888–e701.
35) National Institute for Health and Care Excellence. 2014. Transcutaneous neuromuscular electrical stimulation for oropharyngeal dysphagia. NICE interventional procedure guidance [IPG490]. London: National Institute for Health and Care Excellence.
36) Ebihara, S., T. Ebihara, P.J. Gui, et al. 2014. Thermal taste and anti-aspiration drugs: a novel drug discovery against pneumonia. Curr. Pharm. Des. 20: 2755–2759.
37) Ebihara, T., K. Sekizawa, H. Nakazawa, et al. 1993. Capsaicin and swallowing reflex. Lancet 341: 432.
38) Ebihara, T., H. Takahashi, S. Ebihara, et al. 2005. Capsaicin troche for swallowing dysfunction in older people. J. Am. Geriatr. Soc. 53: 824–828.
39) Ebihara, T., S. Ebihara, M. Maruyama, et al. 2006. A randomized trial of olfactory stimulation using black pepper oil in older people with swallowing dysfunction. J. Am. Geriatr. Soc. 54: 1401–1406.
40) Ebihara, T., S. Ebihara, M. Yamazaki, et al. 2010. Intensive stepwise method for oral intake using a combination of transient receptor potential stimulation and olfactory stimulation inhibits the incidence of pneumonia in dysphagic older adults. J. Am. Geriatr. Soc. 58: 196–198.
41) Rofes, L., D. Alvarez, V. Arreola, et al. 2012. Piperine improves swallow response of patients with neurogenic dysphagia. Neurogastroenterol. Motil. 24: 137.
42) Pascual-Leone,A., J.M.Tormos, J.Keenan, et al. 1998. Study and modulation of human cortical excitability with transcranial magnetic stimulation. J. Clin. Neurophysiol. 15:333–343.
43) Rossi, S., M.Hallett, P.M. Rossini, et al. 2009. Safety, ethical considerations, and application guidelines for the use of transcranial magnetic stimulation in clinical practice and research. Clin. Neurophysiol. 120: 2008–2039.
44) Momosaki, R., A. Masahiro & K. Wataru. 2014. Bilateral repetitive transcranial magnetic stimulation combined with intensive swallowing rehabilitation for chronic stroke dysphagia: a case series study. Case Rep. Neurol. 6:60–67.
45) Park, J.W., J.C. Oh, J.W. Lee, et al. 2013. The effect of 5 Hz high-frequency rTMS over contralesional pharyngeal motor cortex in post-stroke oropharyngeal dysphagia: a randomized controlled study. Neurogastroenterol. Motil. 25: 324–e250.
46) Rhee, W.I., S.J. Won & S.B. Ko. 2013. Diagnosis with manometry and treatment with repetitive transcranial magnetic stimulation in dysphagia. Ann. Rehabil. Med. 37:907–912.
47) Verin, E. & A.M. Leroi. 2009. Poststroke dysphagia rehabilitation by repetitive transcranial magnetic stimulation: a noncontrolled pilot study. Dysphagia 24: 204–210.
48) Lim, K.H., J. Yoo & Y. Kwon. 2014. Effect of low-frequency rTMSandNMESonsubacuteunilateralhemispheric stroke with dysphagia. Ann. Rehabil. Med. 38: 592–602.
49) Khedr, E.M. & N. Abo-Elfetoh. 2010. Therapeutic role of rTMS on recovery of dysphagia in patients with lateral medullary syndrome and brainstem infarction. J. Neurol. Neurosurg. Psychiatry 81: 495–499.
50) Soros, P., Y. Inamoto & R.E. Martin. 2009. Functional brain imaging of swallowing: an activation likelihood estimation meta-analysis. Hum. Brain Mapp. 30: 2426–2439.
51) Nitsche, M.A. & W. Paulus. 2000. Excitability changes induced in the human motor cortex by weak transcranial direct current stimulation. J. Physiol. 527: 633–639.
52) Nitsche, M.A., M.S. Nitsche, C.C. Klein, et al. 2003. Level of action of cathodal DC polarisation induced inhibition of the human motor cortex. Clin. Neurophysiol. 114: 600–604.
53) Nitsche, M.A., A. Antal,D. Liebetanz, et al. 2004. Induction and modulation of neuroplasticity by transcranial direct current stimulation in humans. Klin. Neurophysiol. 35: 55–60.
54) Nitsche, M.A. & W. Paulus. 2011. Transcranial direct current stimulation—update 2011. Restor. Neurol. Neurosci. 29: 463–492.
55) Bikson, M., M. Inoue, H. Akiyama, et al. 2004. Effects of uniform extracellular DC electric fields on excitability in rat hippocampal slices in vitro. J. Physiol. 557: 175–190.
56) Bindman, L.J.,O.C.J. Lippold&J.W.Redfearn. 1964.Action of brief polarizing currents on cerebral cortex of rat (1) during current flow and (2) in production of long-lasting after-effects. J. Physiol. 172: 369–382.
57) Jefferson, S., S.Mistry, S. Singh, et al. 2009. Characterizing the application of transcranial direct current stimulation in human pharyngeal motor cortex. Am. J. Physiol. 297:G1035–G1040.
58) Cosentino, G., E. Alfonsi, F. Brighina, et al. 2014. Transcranial direct current stimulation enhances sucking of a liquid bolus in healthy humans. Brain Stimul. 7: 817–822.
59) Kumar, S.,C.W.Wagner, C. Frayne, et al. 2011.Noninvasive brain stimulation may improve stroke-related dysphagia: a pilot study. Stroke 42: 1035–1040.
60) Yang, S.N., S.B. Pyun, H.J. Kim, et al. 2015. Effectiveness of non-invasive brain stimulation in dysphagia subsequent to stroke: a systemic review and meta-analysis. Dysphagia 30:383–391.
61) Pisegna, J.M., A. Kaneoka, W.G. Pearson Jr., et al. 2016. Effects of non-invasive brain stimulation on post-stroke dysphagia: a systematic review and meta-analysis of randomized controlled trials. Clin. Neurophysiol. 127: 956–968.
62) Youmans S, Stierwalt JAG. Measures of tongue function related to normal swallowing. Dysphagia. 2006;21(2):102–11.
63) Youmans S, Youmans G, Stierwalt JAG. Differences in tongue strength across age and gender: is there a diminished strength reserve? Dysphagia. 2008;24(1):57–65.
64) Clark HM. Specificity of training in the lingual musculature. J Speech Lang Hear Res. 2012;55(2):657–67.
65) Robbins J, Kays SA, Gangnon RE, Hind JA, Hewitt AL, Gentry LR, Taylor AJ. The effects of lingual exercise in stroke patients with dysphagia. Arch Phys Med Rehabil. 2007;88(2):150–8.
66) Adams V, Mathisen B, Baines S, Lazarus C, Callister R. 2013. A systematic review and meta-analysis of measure-ments of tongue and hand strength and endurance using the Iowa Oral Performance Instrument (IOPI). Dysphagia. 2013 Sep;28(3):350-69.
67) Greco C.S.S., Nunes L.G.M.Q., Melo P.L. Instrumentation for Bedside Analysis of Swallowing Disorders. Conf. Proc. IEEE Eng. Med. Biol. Soc. 2010;2010:923–926.
68) Ertekin C., Pehlivan M., Aydoğdu I., Ertaş M., Uludağ B., Celebi G., Colakoğlu Z., Sağduyu A., Yüceyar N. An electrophysiological investigation of deglutition in man. Muscle Nerve. 1995;18:1177–1186.
69) Prosiegel M., Heintze M., Sonntag E.W., Schenk T., Yassouridis A. Kinematic Analysis of Laryngeal Movements in Patients with Neurogenic Dysphagia before and after Swallowing Rehabilitation. Dysphagia. 2000;15:173–179.
70) Esteves G.P., Silva E.P., Nunes L., Greco C., Melo P.L. Configurable Portable/Ambulatory Instrument for the Analysis of the Coordination between Respiration and Swallowing. Conf. Proc. IEEE Eng. Med. Biol. Soc. 2010:90–93.
71) Martin-Harris B., Brodsky M.B., Michel Y., Ford C.L., Walter B., Heffner J. Breathing and swallowing dynamics across the adult lifespan. Arch. Otolaryngol. Head Neck Surg. 2005;131:762–700.
72) Martin-Harris B., Brodsky M.B., Michel Y., Price C.C., Walter B. Temporal coordination of pharyngeal and laryngeal dynamics with breathing during swallowing: Single liquid swallows. J. Appl. Physiol. 2003;94:1735–1734.
73) Logemann J.A. Evaluation and Treatment of Swallowing Disorders. 1st ed. College Hills; San Diego, CA, USA: 1983. p. 121.
74) Hummel FC, Cohen LG. Drivers of brain plasticity. Curr Opin Neurol. 2005;18:667–74.
75) Pascual-Leone A. Disrupting the brain to guide plasticity and improve behavior. Prog Brain Res. 2006;157:315–29.
76) Pascual-Leone A, Amedi A, Fregni F, Merabet LB. The plastic human brain cortex. Annu Rev Neurosci. 2005;28:377–401
77) Raymont V, Grafman J. Cognitive neural plasticity during learning and recovery from brain damage. Prog Brain Res. 2006;157:199–206.
78) Nudo RJ, Milliken GW. Reorganization of movement representations in primary motor cortex following focal ischemic infarcts in adult squirrel monkeys. J Neurophysiol. 1996;75:2144–9.
79) Rossini PM, Calautti C, Pauri F, Baron JC. Post-stroke plastic reorganization in the adult brain. Lancet Neurol. 2003;2:493–502.
80) Godde B, Ehrhardt J, Braun C. Behavioral significance of inputdependent plasticity of human somatosensory cortex. Neuro-Report. 2003;14:543–6.
81) Rothwell JC, Rozenkranz K. Role of afferent input in motor organization in health and disease. Achieving sensory motor reorganization without active motor output. Eng Med Biol Mag IEEE. 2005;24:40–4.
82) Wang X, Merzenich M, Sameshima K, Jenkins WM. Remodeling of hand representation in adult cortex determined by timing of tactile stimulation. Nature. 1995;378:71–5.
83) Nudo RJ, Plautz EJ, Frost SB. Role of adaptive plasticity in recovery of function after damage to motor cortex. Muscle Nerve. 2001;24:1000–19.
84) Brown JA. Recovery of motor function after stroke. Prog Brain Res. 2006;157:223–8.
85) Rothwell JC. Techniques and mechanisms of action of transcranial stimulation of the human motor cortex. J Neurosci Methods. 1997;74:113–22.
86) Hallett M. Neuroplasticity and rehabilitation. J Rehabil Res Dev. 2005;42:xvii–xii.
87) Ruth E. Martin. Neuroplasticity and Swallowing. Dysphagia (2009) 24:218–229
85) Malcolm MP, Triggs WJ, Light KE, Gonzalez Rothi LJ, Wu S, Reid K, et al. Repetitive transcranial magnetic stimulation as an adjunct to constrain-induced therapy: an exploratory randomized controlled trial. Am J Phys Med Rehabil. 2007;86:707–15.
86) Butefisch CM, Khurana V, Kopylev L, Cohen LG. Enhancing encoding of a motor memory in the primary motor cortex by cortical stimulation. J Neurophysiol. 2004;91:2110–6.
87) Kim YH, You SH, Ko MH, Park JW, Lee KH, Jang SH, et al. Repetitive transcranial magnetic stimulation-induced corticomotor excitability and associated motor skill acquisition in chronic stroke. Stroke. 2006;37:1471–6.
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